Die Animationsgeschichte zeigt Teenager Miles Morales aus Brooklyn sowie die grenzenlosen Möglichkeiten des Spider-Verse, wo mehr als nur einer die Maske tragen kann.
In einer mysteriösen Psychiatrie gefangen, glaubt ein Mann ohne Gedächtnis, dass er der Präsident der Vereinigten Staaten ist und Gegenstand einer teuflischen politischen Verschwörung ist. Während die seelenzerstörenden Kräfte der Anstalt auf ihn einwirken, kämpft er darum, seinen Verstand zu bewahren und zu fliehen, damit er an die Macht zurückkehren kann.
Als seine Familie von einer Gang bedroht wird, schlüpft der Schuldirektor und ehemalige Superheld Jefferson Pierce erneut in die Rolle des legendären Black Lightning.