Die Animationsgeschichte zeigt Teenager Miles Morales aus Brooklyn sowie die grenzenlosen Möglichkeiten des Spider-Verse, wo mehr als nur einer die Maske tragen kann.
Susan Murphy und die Monster entdecken in Kalifornien eine diabolische Gefahr aus dem Weltall: Mutierte außerirdische Kürbisse drohen an Halloween die Welt zu erobern. Das versuchen die Monster mit aller Macht zu verhindern.